Cốt truyện 1.000.000 đô la, giống như tất cả các phim hoạt hình Thợ săn thành phố, rất hài hước. Trong khi cố gắng quảng cáo cho *Hãng Saeba* nhằm thu hút thêm khách hàng, Ryo và Kaori tình cờ gặp một cô gái tóc vàng xinh đẹp tên là Emily O* Hara, người đang cần được bảo vệ. Có vẻ như Emily đã chọc giận một số người rất nguy hiểm và giờ họ đã ký hợp đồng với cô ấy và cô ấy đã đề nghị một triệu đô la cho Cơ quan Saeba để đổi lấy sự bảo vệ. Tuy nhiên, Thợ săn thành phố sẽ chỉ nhận công việc nếu Emily hứa với anh ta một số *tân binh* ở giữa, khiến Kaori rất mất tinh thần. Có vẻ như đây là một tình huống dễ dàng: nhận công việc dễ dàng, kiếm tiền dễ dàng, sau đó nhận lấy nó dễ dàng. Nhưng khi Falcon thông báo cho Kaori trong chuyến đi đến cửa hàng tạp hóa rằng ai đó từ Los Angeles đã đến để giết Thợ săn thành phố, cô và Ryo bắt đầu nghi ngờ rằng Emily không phải là tất cả những gì cô ấy thực sự thể hiện. Chương trình nghị sự thực sự của cô ấy là gì? Cô ấy có thực sự là một sát thủ máu lạnh có điều gì đó cá nhân với Ryo? Tại sao CIA lại quan tâm đến khách hàng của City Hunter? Và quan trọng hơn, liệu Ryo có còn nhận được tân binh mà anh ấy đã hứa vào thời điểm vụ án được giải quyết hay không?